Širvintos pirmą kartą rašytiniuose šaltiniuose buvo paminėtos dar 1475-aisiais, nors pati gyvenvietė sparčiau pradėjo augti vėliau, ypač – XIX amžiuje. 1920 m. dabartinio miesto apylinkėse įvyko Širvintų-Giedraičių kautynės, kurių metu buvo sustabdytas lenkų armijos veržimasis gilyn į Lietuvą. Taip buvo išsaugota Lietuvos nepriklausomybė. 1950 m. Širvintos tapo rajono centu, po metų gyvenvietė gavo miesto statusą.
Dabar Širvintos – miestas su daugiau nei 6 tūkst. gyventojų.